1989年に「FC町田トップ」として東京都町田市で創設された市民クラブ。母体となる企業を持たず、日本サッカーの最下位カテゴリ（都道府県リーグ4部）から最上位カテゴリ（J1）まで這い上がった日本で唯一のプロサッカークラブである。クラブ名の「ゼルビア」は町田市の木であるケヤキ（zelkova）と花であるサルビア（salvia）を組み合わせた造語。

2018年にIT大手サイバーエージェントグループが経営に参画したことで、クラブの成長は一気に加速する。資金力を背景にした的確な補強と、インフラ整備への投資が実を結び、2023年にJ2優勝、2024年にクラブ史上初のJ1参入を果たした。わずか数年で東京の郊外都市のクラブが全国区の存在に駆け上がったストーリーは、Jリーグの新たな成功モデルとして注目を集めている。

黒田剛監督は、高校サッカーの名門・青森山田高校を28年間率いた経験を持つ異色の指揮官。2023年にプロ初挑戦ながらJ2を制し、J1でも堅守速攻を武器に上位進出を果たした。徹底した組織守備とセットプレーの精度、そしてロングスローを多用する独特のスタイルは、就任当初から賛否両論を巻き起こしたが、結果でその有効性を証明してみせた。

選手への規律や勝利への執念は高校時代の指導哲学を色濃く受け継いでおり、「勝つために何をすべきか」を徹底的に追求するチームづくりが持ち味。2025シーズンには天皇杯初優勝という形で、その哲学が結実した。

2025年11月22日、国立競技場で行われた天皇杯決勝でヴィッセル神戸を3-1で破り、クラブ創設36年目にして初の国内主要タイトルを獲得した。都道府県リーグから這い上がってきたクラブが天皇杯を掲げる姿は、日本サッカー界に大きなインパクトを与えた。この優勝により、2025-26 ACLチャンピオンズリーグエリートへの出場権も手にした。