1969年、読売新聞社の支援のもと読売サッカークラブとして創設。日本サッカーリーグ（JSL）時代から圧倒的な強さを誇り、1993年のJリーグ開幕時には「ヴェルディ川崎」として最初の2シーズンを連覇。三浦知良、ラモス瑠偉、北澤豪、武田修宏といったスター選手を擁し、日本サッカーの黎明期を象徴する華やかなグラマークラブだった。

2001年に川崎から東京・調布に本拠地を移し「東京ヴェルディ1969」に改称。しかし読売グループの撤退後は経営難に陥り、2009年にJ2降格。その後16年間にわたりJ2での戦いが続いた。2023年のJ1昇格プレーオフを制してついにJ1復帰を果たし、2024シーズンは昇格初年度ながら6位と健闘。名門復活の物語が進行中である。

ホームの味の素スタジアム（東京スタジアム）は収容人数49,970人を誇る大型スタジアムで、2001年の開場以来、FC東京と共用している。かつてJSL時代に国立競技場を満員にした「読売クラブ」の系譜を継ぐクラブにとって、大観衆の前でプレーする伝統は特別な意味を持つ。

J2時代の長い低迷期には観客動員に苦しんだが、2024年のJ1復帰後はスタジアムに活気が戻りつつある。東京ダービー（vs FC東京）は毎回チケットが完売する人気カードで、都内のサッカーファンにとって見逃せない一戦となっている。クラブのユースアカデミーは日本屈指の育成機関として知られ、小林祐希、畠中槙之輔など多くの代表選手を輩出してきた。