1988年にクラブの組織内で設立され、2014年にWSLが2部制に拡大した際にトップリーグに参入した。初年度にFAウィメンズ・リーグカップを制すると、2016年にはWSL初優勝を達成。エティハド・キャンパス内のアカデミー・スタジアム（収容7,000人）を本拠地としている。

シティ・フットボール・グループの潤沢な資金力を背景に、世界各国から有力選手を獲得し続けてきた。特に近年はなでしこジャパンの主力選手を複数擁し、WSL全体の日本人選手の約3割がシティに在籍するという独自のカラーを持つ。

2025年3月にガレス・テイラー前監督が退任すると、デンマーク女子代表を率いていたアンドレー・イェグレルツが7月に新監督に就任した。かつてウメオで2度のスウェーデンリーグ年間最優秀監督賞を受賞し、UEFA女子カップ優勝経験も持つ実力派。

就任直後から圧倒的な攻撃力を発揮し、WSLのシュート数、枠内シュート数、ゴール数、決定率、xGのすべてでリーグ首位を記録。カディジャ・ショーが得点王を独走するなど、チームは2025-26シーズン前半からタイトル争いの本命として君臨している。

長谷川唯（#25、MF）はなでしこジャパンのキャプテンとして、シティでも中盤の要として全試合に出場。2024-25シーズンからWSL全試合に先発し、チームの心臓部として欠かせない存在となっている。

山下杏也加（#31、GK）は2024年夏にINAC神戸から加入した日本代表の正GK。藤野あおば（#20、FW）は2024年パリ五輪でスペイン戦のスーパーゴールが話題となった若きウインガーで、シティでもその突破力を発揮している。

大山愛夢（#30、MF）は2025年1月に加入したU-20日本代表の有望株。WSL全体の日本人選手の約3割がシティに在籍しており、クラブのなでしこ路線は他に類を見ない特色となっている。